Das Office of United States Director of Central Intelligence (DCI) wurde am 23. Januar 1946 vom US-Präsidenten Harry Truman unter der Leitung von Admiral Sidney Souers eingerichtet. Das DCI koordinierte nachrichtendienstliche Aktivitäten unter und zwischen den verschiedenen Geheimdiensten der Vereinigten Staaten, auch als American Intelligence Community bezeichnet.
Bis April 2005 diente der DCI auch als De-facto-Direktor der Central Intelligence Agency und wurde umgangssprachlich oft als "CIA-Direktor" bezeichnet. Nach den Terroranschlägen vom 11. September 2001 auf die Vereinigten Staaten und der anschließenden Untersuchung durch die 9/11-Kommission wuchs eine Bewegung zur Neuorganisation der Geheimdienstgemeinschaft. Diese Bewegung veranlasste am 21. April 2005 die Schaffung des Büros des Direktors des Nationalen Geheimdienstes (DNI), zu dessen Aufgabenbereich das zuvor vom Direktor des Zentralen Geheimdienstes wahrgenommene Aufgabenportfolio gehörte. Die letztgenannte Position existierte dann nicht mehr.