Die Ipswich Town F.C. wurde 1878 als Amateurmannschaft gegründet und hieß "Ipswich A.F.C.". Der Club spielte viele Spiele in der Umgebung und gewann mehrere Pokalwettbewerbe. Im Jahr 1936 wurde der Klub ein Profiklub und trat einer Liga namens "Southern League" bei, die er in seiner ersten Saison gewann. 1938 wurden sie in die Football League gewählt und spielten in der "Division Three (South)" bis zum Ende der Saison 1954, als sie in die "Division Two" aufstiegen.
1961 gewann Ipswich Town ihre Division und stieg in die höchste englische Fussballklasse auf, die "Division One". In der nächsten Saison gewann der Klub diese Division. Dadurch konnten sie in der folgenden Saison am europäischen Fussballwettbewerb "The European Cup" teilnehmen. Zwei Jahre später wurden sie in die "Division Zwei" zurückgeschickt, wo sie vier Jahre lang blieben, bevor sie 1968 erneut in die "Division Eins" aufstiegen. Bald darauf wurde Bobby Robson der Manager des Klubs und führte sie sowohl im englischen als auch im europäischen Fussball zum Erfolg. 1978 gewann Ipswich den FA Cup im Wembley-Stadion und schlug Arsenal F.C. mit 1:0. Ein weiterer Erfolg kam 1981, als Ipswich die niederländische Mannschaft AZ Alkmaar besiegte.
Bobby Robson wurde 1982 gebeten, Manager der englischen Fussballnationalmannschaft zu werden, weshalb er den Klub verließ. In den folgenden Spielzeiten schnitt Ipswich nicht gut ab und wurde 1986 in die "Division Two" abgesetzt. Hier blieben sie bis 1993, als sie die Division und den Aufstieg in die neue englische Premier League gewannen. Es folgten zwei schlechte Spielzeiten, darunter eine 0:9-Niederlage gegen Manchester United, die bis heute die größte Niederlage in der Geschichte der Premier League ist. 1995 stieg Ipswich erneut ab und blieb in der zweiten Liga des englischen Fussballs, bis man im Jahr 2000 aufstieg, nachdem man Barnsley in den Playoffs bei Wembley mit 4:2 besiegt hatte.
In ihrer ersten Saison in der Premier League wurde Ipswich Fünfter und qualifizierte sich damit für die nächste Saison für den UEFA-Pokal. Obwohl der Klub im europäischen Wettbewerb gut spielte, war er in der Premier League schlecht. Sie beendeten die Saison als Tabellenletzter und stiegen in die erste Division ab, die nun Football League Championship heißt. Nach der Saison 18/19 stieg Ipswich in die Liga 1 ab und beendete die Meisterschaft als Tabellenletzter.