Bonham Carter hat keine formelle Schauspielausbildung erhalten. Im Jahr 1979 gewann sie einen nationalen Schreibwettbewerb und bezahlte mit dem Preisgeld ihren Eintrag in das Schauspielerverzeichnis "Spotlight". Ihren ersten Auftritt hatte sie im Alter von 16 Jahren in einem Fernsehspot. Außerdem hatte sie 1983 eine kleine Rolle in einem Fernsehfilm, A Pattern of Roses. Ihre erste Hauptrolle spielte sie 1984 in Lady Jane, der gemischte Kritiken erhielt. Sie spielte die Königin von England, als sie als Anne Boleyn in der ITV1-Miniserie Henry VIII besetzt wurde. Sie war in der Schauspielerei eingeschränkt, da sie zum Zeitpunkt der Dreharbeiten mit ihrem ersten Kind schwanger war.
Ihr bahnbrechender Auftritt war 1985 in A Room with a View, als sie Lucy Honeychurch spielte. Carter trat auch in Episoden von Miami Vice als Don Johnson's Liebesinteresse während der Saison 1986-87 auf. 1986 sprach sie für die Rolle der Nancy Spungen in Sid und Nancy vor, verlor die Rolle aber an Chloe Webb. Diese frühen Rollen führten dazu, dass sie als "Korsettkönigin" und "Englische Rose" typisiert wurde. In neueren Filmen wie "Fight Club", "Wallace & Gromit" erweiterte sie ihr schauspielerisches Spektrum: Der Fluch des Were-Hasen und in Tim Burtons Charlie und die Schokoladenfabrik, Corpse Bride, Big Fish und Sweeney Todd.
Bonham Carter spielte Bellatrix Lestrange in Harry Potter und der Orden des Phönix, Harry Potter und der Halbblutprinz und Harry Potter und die Heiligtümer des Todes Teil 1 und 2. Sie erhielt gute Kritiken als Lestrange, da sie als "strahlendes, aber ungenutztes Talent" beschrieben wurde. Anschließend spielte sie Mrs. Lovett in Sweeney Todd, das 2007 ebenfalls veröffentlicht wurde.
Im Mai 2006 lancierte Bonham Carter zusammen mit der Bademodedesignerin Samantha Sage ihre eigene Modelinie mit dem Namen "The Pantaloonies". Die erste Kollektion heißt "Bloomin' Bloomers" und ist eine viktorianisch anmutende Auswahl an Camisolen, Mop-Caps und Bloomers. Die beiden arbeiten jetzt an maßgeschneiderten Pantaloonies-Jeans, die Carter als "eine Art Sammelalbum für den Hintern" beschreibt.
Carter plant, mit einem Auftritt in "Rubensteins Kuss" ins West End zurückzukehren. Das Stück wurde jedoch wegen ihres vollen Terminkalenders verschoben. Die Produktion sollte im November 2004 beginnen, wurde aber verschoben. Im September 2008 bestätigte der Regisseur von Wild Target, Johnathan Lynn, dass Carter wegen Drehschwierigkeiten aus seinem Film ausgestiegen sei. Er fuhr dann fort, dass sie sich der Besetzung von Tim Burtons Film Alice im Wunderland von 2010 angeschlossen habe, in dem sie die Rote Königin porträtierte. In diesem Film spielte sie die Hauptrolle mit den Schauspielern Johnny Depp, Anne Hathaway, Christopher Lee und Alan Rickman. Bonham Carter und Hathaway spielten zwei sich duellierende Schwestern, die Rote und die Weiße Königin.
Anfang 2009 wurde Bonham Carter von der Zeitung The Times zu einer der 10 besten britischen Schauspielerinnen aller Zeiten ernannt. Sie erschien auf der Liste zusammen mit ihren britischen Schauspielerkolleginnen Julie Andrews, Helen Mirren, Judi Dench und Audrey Hepburn.
Bonham Carter spielte die bekannte Autorin Enid Blyton im BBC4 TV-Biografie-Film Enid, der das Leben der Autorin zeigt. Dieser Film wurde am 16. November 2009 ausgestrahlt. Carter spielte die Hauptrollen mit Matthew Macfadyen und Denis Lawson.