Die Geschichte spielt auf Pandora, einem Mond eines weit entfernten Planeten, im Jahr 2154. Der Film beginnt damit, dass Jake in einer Bar auf der Erde in einen Kampf gerät, bevor er nach Pandora geht. Pandora ist ein fiktiver erdähnlicher Mond in einem fernen Planetensystem.
Einige Menschen sind von der Erde nach Pandora gereist, weil es eine Quelle für ein sehr wertvolles Mineral namens Uobtanium ist. Das größte Vorkommen des Minerals befindet sich unter einem großen Baum, den die einheimischen Na'vi "Hometree" (Kelutral in der Sprache der Na'vi) genannt haben. Der Baum ist für die Na'vi sehr wichtig. Parker Selfridge (gespielt von Giovanni Ribisi) ist der militärische Leiter des Bergbaubetriebs. Er setzt Marinesoldaten für die Sicherheit ein. Die Marineinfanteristen müssen das Volk der Na'vi bewegen, bevor sie mit dem Abbau des Uobtaniums beginnen können. Das haben sie schon viele Male versucht. Sie haben den Na'vi Kleidung, Ausbildung und dergleichen angeboten, aber nichts davon hat funktioniert. Ihr nächster Plan ist, den Ort einfach in die Luft zu jagen.
Pandora wird von den Na'vi bewohnt. Sie sind eine blauhäutige Spezies von Humanoiden mit katzenartigen Merkmalen. Physisch sind die Na'vi viel stärker und größer als Menschen. Sie leben in Harmonie mit der Natur und verehren eine Muttergöttin namens Eywa. Die Humanwissenschaftler auf Pandora wollen etwas über die Kultur der Na'vi erfahren. Zu diesem Zweck haben sie "Avatare" geschaffen. Avatare sind mit menschlicher DNA modifizierte Na'vi-Körper. Sie werden von menschlichen Operatoren geistig kontrolliert. Diese Avatare werden benutzt, um mit den Na'vi zu interagieren, um zu versuchen, Frieden zu schaffen. Jake Sully (gespielt von Sam Worthington) ist ein querschnittsgelähmter Marine. Sein Bruder war ein Wissenschaftler, der zum Avatar-Operator ausgebildet wurde. Nachdem sein Bruder gestorben ist, ersetzt Jake ihn, um seinen Avatar zu steuern. Jake erhält den Auftrag, Beziehungen zu den Na'vi aufzubauen. Sein Ziel ist es, die Na'vi dazu zu bringen, sich von Hometree wegzubewegen, damit die Menschen dort nach Uobtanium abbauen können. Zu diesem Zweck sollte er sich mit den Na'vi anfreunden, um zu erfahren, wie er sie dazu bringen kann, sich zu bewegen. Viele Leute, wie Grace (gespielt von Sigourney Weaver), eine Avatar-Spezialistin, waren der Meinung, dass Jake nicht genug Erfahrung und Intelligenz hatte, um nützlich zu sein. Bei einer Mission in Avatarform verirrt er sich im Dschungel.
Jakes Avatar wird von Neytiri (Zoe Saldana), einer weiblichen Na'vi, gerettet. Neytiri bringt Jake nach Hometree, wo ihr Clan, die Omaticaya, lebt. Als Schamanin zeigt Neytiris Mutter Interesse an Jake. Sie bittet ihre Tochter, Jake über ihre Kultur zu unterrichten. Zusammen erleben Jake und Neytiri in Pandora viele Abenteuer. Neytiri zeigt Jake den Geist, den jedes Lebewesen hat. Jake wird respektiert, wenn er zum ersten Mal zu den Na'vi kommt. Sie nennen ihn einen "Himmelstraumfahrer". Sobald er ihre Kultur kennen lernt, beeindruckt er sie alle und verdient sich ihren Respekt. Er wird Mitglied des Omaticaya-Clans und wird als einer von ihnen angesehen. Neytiri mag ihn zunächst nicht. Ihre Freundschaft bildet sich, als er immer geschickter und ihr ebenbürtig wird. Sie paaren sich unter dem Baum von Eywa. Zuerst ist Neytiris Vater ziemlich wütend darüber. Mit der Zeit akzeptiert er es.
Die Zeit vergeht, und Jake hat das Volk der Na'vi nicht dazu gebracht, sich zu bewegen. Park Selfridge sieht das. Er sagt Jake, dass es zu lange gedauert hat und dass sie Hometree bombardieren werden. Jake versucht, das Volk der Na'vi zu warnen. Das Volk der Na'vi hat das Gefühl, dass er sie verraten hat, weil er wusste, dass dies geschehen würde. Die Na'vi versuchen, sich zu wehren, aber ihre Bogen und Pfeile sind nutzlos gegen die Marines. Der Heimatbaum wird bombardiert und Tausende von Na'vi sterben. Neytiris Vater ist einer der Toten. Jake und Grace haben versagt. Sie werden von der Bergbaugesellschaft ins Gefängnis geworfen, weil sie mit den Na'vi gekämpft haben.
Mit Hilfe einer Marinepilotin namens Trudy (gespielt von Michelle Rodriguez) entkommen sie in einem Hubschrauber. Sie begeben sich zu einer nahe gelegenen Basis, um in den Avatar-Modus zu wechseln. Dann gehen sie nach Hometree, um die Na'vi zu sehen. Jake sagt dem Volk der Na'vi, dass sie immer noch kämpfen müssen. Er schließt sich mit einem der Na'vi-Krieger zusammen, um sie zu trainieren. Bald kommen weitere Na'vi, um ihr Land zu verteidigen. Die Marines entscheiden sich dafür, die Na'vi einfach zu zerstören, anstatt zu versuchen, sie zu bewegen. Viele Menschen halten das nicht für richtig. Sie halten es für unmenschlich. Diesen Menschen wird nicht zugehört, und die Marines gingen zum Angriff auf die Na'vi. Es gibt eine sehr große Schlacht zwischen den Marines und den Na'vi. Wenn es so aussieht, als würden die Marines gewinnen, schließen sich viele Tiere der Pandora der Schlacht an. Sie kämpfen mit den Na'vi gegen die Marines. Gegen Ende der Schlacht kämpft Jake in seinem Avatar gegen Parker Selfridge. Als er fast tot ist, rettet ihn Neytiri. Die Na'vi gewinnen schließlich, aber viele sterben. Nach der Schlacht werden die Marines nach Hause auf den Planeten Erde geschickt. Jake Sully wird dauerhaft in seinen Avatar verwandelt und wird mit Neytiri zum Anführer der Na'vi.
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